En principio, la teoría y la evidencia mostraban que las especies de plantas C4 respondían menos al dióxido de carbono elevado que las plantas C3; pero en un estudio de 20 años, se ha visto una inversión en dicha respuesta de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado. Este artículo explica qué es lo que ocurre.
Presentación
“Unexpected reversal of C3 versus C4 grass response to elevated CO2 during a 20-year field experiment” (“Inversión inesperada de la respuesta de las plantas C3 versus C4 frente al CO2 elevado durante un experimento de campo de 20 años”), se trata de un artículo científico realizado por Reich, P. B., Hobbie, S. E., Lee, T. D., y Pastore, M. A., publicado en la revista científica Science en abril de 2018, el cual reporta un experimento de campo de plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado, para estudiar su respuesta, donde vieron que tuvo lugar una inversión en los últimos 8 años del experimento, lo cual desafía el paradigma actual de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado y muestran que incluso los impulsores a corto plazo mejor respaldados de la respuesta de la planta al cambio global, podrían no predecir resultados a largo plazo.
A nivel mundial, la mayoría de las plantas son C3, aquellas en las que el primer producto de fijación de carbono es una molécula de tres carbonos. Sin embargo, dentro de las gramíneas hay muchas plantas C4 (en las que el primer producto de fijación de carbono es una molécula de cuatro carbonos), que pueden constituir una quinta parte de la productividad primaria neta terrestre global, por lo que es importante su estudio y comprensión. Además, las plantas C3 y C4 también se distinguen en términos de éxito ecológico por las diferentes afinidades por la temperatura, la lluvia y el suministro de nutrientes, así como del CO2; y como consecuencia, pueden coexistir o cambiar sus abundancias relativas, dependiendo de la combinación de condiciones.
La idea de que las plantas C4 están menos limitadas por las concentraciones de CO2 atmosférico ambiental que las plantas C3 y, por lo tanto, responderán menos a las crecientes concentraciones de CO2, tiene una larga historia y está profundamente arraigada en modelos pasados, presentes y futuros de interacciones vegetación-clima. La hipótesis ha demostrado ser útil, si no siempre completamente predictiva, al describir las distribuciones de plantas C3 y C4 y las respuestas de biomasa a la variación ambiental.
Según dicha hipótesis, las plantas C3, que utilizan la enzima RuBisCO (ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa-oxigenasa) para fijar el CO2 del aire y obtener moléculas intermedias de 3 carbonos como primer paso en la fotosíntesis, pierden una porción de su CO2 fijado a fotorrespiración oxidativa bajo las proporciones actuales de CO2: O2, ya que la RuBisCO también es una oxigenasa. Por lo tanto, las plantas C3 deben exhibir un aumento de la fotosíntesis neta a nivel de la hoja, ya que el aumento de las relaciones CO2: O2, reduce las tasas de fotorrespiración y aumenta las tasas de carboxilación.
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Por el contrario, en las plantas C4, una enzima diferente (la fosfoenolpiruvato carboxilasa) con una alta afinidad por el CO2 y sin actividad de oxigenasa, primero incorpora CO2 en un intermediario de 4 carbonos, que luego se transporta a las células especializadas de la envoltura del haz, donde se libera el CO2, lo que resulta en concentraciones localmente altas. Aquí, la RuBisCO cataliza la carboxilación, pero con bajas tasas de fotorrespiración, debido a las altas proporciones de CO2: O2 en las células de la envoltura del haz. Como resultado, niveles más elevados de CO2 en el aire, tienen poco impacto en las tasas fotosintéticas para las plantas C4.
La evidencia experimental ha apoyado fuertemente la predicción teórica de que a los niveles actuales de CO2, las plantas C3 están más limitadas que las C4 y, por lo tanto, responderán más al aumento de CO2, habiendo varios estudios a corto y medio plazo que así lo indican. Sin embargo, no se sabe si esto se aplica durante períodos de tiempo ecológicamente realistas (>10 años) en entornos de campo, donde las retroalimentaciones complejas podrían influir en la respuesta a niveles de CO2 elevados. Por tanto, comprender las respuestas a largo plazo de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado, es especialmente relevante, dado que la evidencia disponible limitada sugiere una fuerte no linealidad de las respuestas de los ecosistemas al aumento de CO2 a lo largo del tiempo.
En este artículo, se documenta una inversión de ese esperado contraste en la respuesta de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado. Durante los primeros 12 años de un experimento de enriquecimiento de CO2 al aire libre de 20 años de duración en total, con 88 parcelas de pastizales C3 o C4, vieron que la biomasa se mejoró notablemente al aumentar el CO2 en las plantas C3, pero no en las parcelas con especies C4, tal y como se esperaba. No obstante, durante los 8 años siguientes, el patrón se invirtió: la biomasa se mejoró notablemente en las parcelas con plantas C4, pero no en C3. Asimismo, las tasas netas de mineralización de nitrógeno en el suelo, también mostraron un cambio similar: primero mejoraron, pero luego se deprimieron en las parcelas de C3, lo contrario de lo ocurrido en las parcelas de C4; lo que explica parcialmente la inversión de la respuesta de biomasa ante el aumento de CO2. Estos hallazgos, desafían el paradigma actual de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado y muestran que incluso los impulsores a corto plazo mejor respaldados de la respuesta de la planta al cambio global, podrían no predecir resultados a largo plazo.
Métodos
A continuación, se explica cómo fue el diseño, las mediciones y los análisis estadísticos, del experimento llevado a cabo por los investigadores, para estudiar las respuestas de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado.
Diseño experimental
Para el experimento, se emplearon 88 parcelas de 2 x 2 metros del experimento BioCON en East Bethel, Minnesota, EE.UU., compuesto solo por pastos de plantas C3 o C4. Estas 88 parcelas, representan un diseño factorial completo de 2 niveles de CO2 × 2 niveles de suministro de N en el suelo × 2 niveles de riqueza de especies × 2 grupos funcionales. Estos últimos son gramíneas C3 y C4, cada una representada por cuatro especies nativas o naturalizadas en el sitio Cedar Creek: gramíneas C3: Agropyron repens (Gaertn.), Bromus inermis (Leyss.), Koeleria cristata ((Ledeb.) Schult.), Poa pratensis (L.); y gramíneas C4: Andropogon gerardii (Vitman.), Bouteloua gracilis ((Kunth) Griffiths), Schizachyrium scoparium ((Michx.) Nassh.), Sorghastrum nutans ((L.) Nash.).
Los dos niveles de riqueza de especies fueron 64 parcelas con una especie y 24 con cuatro especies. Todas las especies se plantaron en ocho monocultivos (dos en cada nivel de CO2 y N), para un total de 8 monocultivos por grupo funcional en cada combinación única de CO2 y N.
Las parcelas se plantaron en 1997, pero los tratamientos con CO2 elevado y N en el suelo, comenzaron en 1998. Los tratamientos con CO2 elevado y +180 ppm, se aplicaron en cada estación de crecimiento utilizando enriquecimiento al aire libre; mientras que el tratamiento con nitrógeno enriquecido se implementó como nitrato de amonio de liberación lenta (NH4NO3), en fracciones iguales a principios de mayo, junio y julio.
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Mediciones de las respuestas de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado
La biomasa anual máxima en cada parcela se muestreó anualmente a principios de agosto, con un recorte de 10 x 100 cm de biomasa aérea y tres núcleos de 5 cm de diámetro (20 cm de profundidad), para extraer biomasa de raíz.
Por su parte, las tasas de mineralización neta de N del suelo, se midieron in situ cada año en cada parcela, utilizando el método de núcleo semiabierto (2.5cm de diámetro y 20cm de profundidad), basado en incubaciones de un mes a partir de finales de junio o principios de julio. Dichos núcleos de tierra, fueron tamizados y extraídos con KCL 1M, en donde se midieron las concentraciones de nitrato y amonio en un autoanalizador Alpkem. A la par, también se incubaron dos tubos de PVC con agujeros de aire en cada parcela. Las tasas netas de mineralización de N en cada parcela, se estimaron restando el N inorgánico total, incluidos el amonio y el nitrato, en los cuatro núcleos del suelo, de los de los tubos de PVC incubados en campo.
Cabe indicar que la mineralización neta de N, es la transformación neta de N de formas orgánicas a inorgánicas y se considera que representa la disponibilidad de N del suelo para las plantas en sistemas como éste, donde las plantas obtienen la gran mayoría de N de formas inorgánicas.
Por otra parte, entre 1998 y 2017, se midieron también las tasas in situ de la fotosíntesis de la red foliar de una a tres especies de cada grupo funcional, utilizando los sistemas portátiles de intercambio infrarrojo de gas CIRAS-1 y Li-Cor 6400. Las mediciones se realizaron en una hoja superior completamente expandida de una planta individual que representa cada especie, típicamente entre las 09:00 y las 15:00 hora local. Como los rasgos foliares varían con la edad, se usaron hojas superiores completamente desarrolladas de jóvenes a mediana edad, que corresponden al período en que muchos rasgos de las hojas son relativamente estables. Cada una de las dos parcelas replicadas que representan cada una de las cuatro combinaciones de tratamiento de CO2 x N, se muestreó de tres a cuatro veces al año.
Análisis estadístico de los datos obtenidos
En los análisis de biomasa, mineralización neta de N y respuestas de fotosíntesis neta, se utilizaron análisis de varianza de medidas repetidas para evaluar los principales efectos de CO2, N, grupo funcional y diversidad (cuando era relevante), y sus interacciones, y si éstos diferían con el tiempo (año). Para probar si las respuestas fueron lineales o no lineales a lo largo del tiempo, se incluyeron los términos Año (para la prueba lineal) y Año x Año (para probar polinomio) en los modelos. Así, algunas respuestas (p. Ej., Biomasa independiente de los tratamientos), fueron no lineales a lo largo del tiempo, mientras que otras, incluidas las interacciones clave (p. Ej., Biomasa en función del CO2 x grupo funcional x año) fueron lineales a lo largo del tiempo.
Para probar una posible influencia de la lluvia interanual y/o la variación de temperatura en la biomasa y su respuesta a los tratamientos, se probaron modelos separados que incluyen diferentes períodos de tiempo (primavera, mayo-julio (verano), temporada de crecimiento completa, períodos rezagados) como términos adicionales (incluidas las interacciones) en el análisis de varianza de medida repetida para biomasa. Tras esto, el único término significativo fue la precipitación acumulada del 1 de mayo al 31 de julio, no hubo un efecto principal de lluvia per se, pero sí hubo una interacción de lluvia x CO2 x grupo funcional, aunque esto no alteró el resultado del modelo para los efectos principales y sus interacciones (incluyendo la interacción año x CO2 x grupo funcional) , lo que indica que los efectos observados del tratamiento y las interacciones no fueron impulsadas por la variabilidad de la lluvia.
Y para probar la posible influencia de la mineralización neta de N en la biomasa y sus respuestas a los tratamientos, también incluyeron la mineralización neta de N como un término en el modelo completo de biomasa. La biomasa se relacionó positivamente con la mineralización neta de N, y esta respuesta, varió significativamente con el nivel de CO2 y con el grupo funcional, así como los principales efectos e interacciones, incluidas las diferentes respuestas de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado a lo largo de los años, también se mantuvieron significativas.
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Resultados y Conclusiones del estudio de la respuesta de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado
Como se puede ver en las siguientes figuras, durante aproximadamente los primeros 12 años (1998-2009) del experimento, los resultados fueron los esperados: las parcelas C3 promediaron un aumento del 20% en la biomasa total (+136g/m2) en CO2 elevado en relación con el CO2 ambiental, en contraste con las parcelas de plantas C4 que promediaron un aumento de solo el 1% (+12 g/m2). Pero después, durante los siguientes 8 años (2010–2017), el patrón se invirtió: las parcelas C3 promediaron un 2% menos (–12 g/m2) y las parcelas C4 un 24% más (+233g/m2) de biomasa en CO2 elevado.
Abajo a la izquierda, se muestra la diferencia media anual en biomasa (biomasa media en CO2 elevado – biomasa media en CO2 ambiental) para las parcelas C3 vs C4, durante cuatro períodos de tiempo durante el estudio (1998–2002, 2003–2007, 2008–2012 y 2013–2017). Y a la derecha, se observa la diferencia media en la tasa media de mineralización de N del suelo (CO2 elevado – CO2 ambiental) para las parcelas C3 vs C4 y durante los mismos cuatro períodos de tiempo.
Asimismo, los análisis de varianza de medidas repetidas (mostrados en la tabla inferior), respaldan estas conclusiones. Se encontraron efectos principales significativos sobre la biomasa total para la adición de N, riqueza de y grupo funcional. Además, en promedio entre tratamientos, la biomasa de las parcelas C3 fue originalmente mayor que la de las parcelas C4, pero con el tiempo esta clasificación se invirtió. Lo más relevante fue la interacción significativa entre el grupo funcional × año × CO2, que muestra que los grupos funcionales de plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado respondieron de manera diferente. Por ejemplo, en cada uno de los primeros dos períodos de 5 años, los pastos C3 aumentaron la biomasa bajo condiciones de CO2 elevado en ~ 20% (+140 g/m2), esto disminuyó a una mejora del 10% (+40 g/m2) en los años 11 a 15, y una disminución del 2% en los años 16 a 20 (–15 g/m2). En contraste, la biomasa de gramíneas C4 se redujo en un 2% (–23 g/m2) en los años 1 a 5, aumentó en ~ 7% (+60 g/m2) en los años 5 a 10 y 11 a 15, y mejoró en un 31% (+298 g/m2) en los años 16 a 20. Estas diferentes respuestas de los grupos funcionales al CO2 y el tiempo, no se vieron afectadas por el tratamiento con N y fueron un poco más pronunciadas en las parcelas de cuatro especies que en las de una especie. Los resultados fueron generalmente similares para la biomasa aérea y subterránea vista por separado, así como para la producción primaria neta anual (estimada como la suma de la producción anual de biomasa aérea y la producción de raíz fina).
Tras estos resultados, se estudió más a fondo esta reversión a largo plazo de la capacidad de respuesta de las plantas C3 vs C4 frente a CO2 elevado, analizando un cambio temporal en la respuesta fotosintética a nivel de hoja, sensibilidad diferencial de CO2 asociada con la variación climática potencial en los últimos 20 años y posibles retroalimentaciones por el cambio del ciclo del N como respuesta al CO2 elevado a lo largo del tiempo.
Se realizaron mediciones de la fotosíntesis neta saturada de luz de una a tres especies de gramíneas C3 y de una a tres especies C4 en los monocultivos, en 16 de los 20 años del estudio, en todas las combinaciones de tratamiento con CO2 y N; sin embargo, no hubo evidencia de un cambio en el tiempo en la mejora de la fotosíntesis neta, como se observó para la biomasa. Además, no hubo correspondencia entre los años en que el aumento de CO2 de la fotosíntesis neta era alto y los años en que el aumento de CO2 de la biomasa era alto, en cualquiera de los grupos funcionales.
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Luego, vieron si la capacidad de respuesta cambiante de las parcelas de plantas C3 versus C4, podría estar relacionada con la variación interanual de temperatura o lluvia. Las respuestas de las gramíneas C3 y C4 no dependieron de las variaciones de año a año en la temperatura promedio diaria o rezagada de primavera, verano o temporada de crecimiento; el único efecto significativo, fue la lluvia de verano: hubo una interacción significativa (P = 0.0264) de CO2 × grupo funcional × lluvia en la respuesta de biomasa, donde las gramíneas C4 fueron ligeramente más sensibles al CO2 elevado cuando la lluvia fue más alta, mientras que las gramíneas C3 fueron más sensibles a bajas precipitaciones. Sin embargo, la precipitación solo se correlacionó débilmente con el año, y la interacción de CO2 × año × grupo funcional, fue igualmente significativa en el modelo (P = 0.0347), incluso después de tener en cuenta las respuestas diferenciales a la lluvia para los dos grupos funcionales al incluir las interacciones de lluvia en el modelo. Por lo tanto, la inversión de la capacidad de respuesta de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado a lo largo del tiempo, no se explicó por la variación interanual en la precipitación.
También consideraron los procesos del suelo, que podrían haber desempeñado un papel en las respuestas cambiantes. El suministro de N del suelo, ha dado forma a la dinámica de la respuesta de la biomasa al CO2 elevado en el experimento más amplio de BioCON porque, según lo predicho por la teoría de la limitación de múltiples recursos, las respuestas al CO2 elevado fueron mayores cuando los niveles de suministro de N eran altos. Por lo tanto, los investigadores se preguntaron qué papel podría desempeñar aquí la disponibilidad de N del suelo. La respuesta de la mineralización de N neta del suelo al CO2 elevado, cambió con el tiempo, reflejándose en las respuestas de biomasa para los grupos C3 y C4. Además, hubo una interacción significativa (P = 0.046) de CO2 × año × grupo funcional: la respuesta de la mineralización neta de N al CO2 elevado en parcelas de hierba C4, se volvió más positiva con el tiempo, mientras que la de las parcelas de hierba C3 se volvió más negativa.
Además, las relaciones entre la biomasa y la tasa de mineralización neta de N del suelo, junto con los cambios en la respuesta de la mineralización neta de N al CO2 elevado a lo largo del tiempo, ayudan a explicar la respuesta cambiante de la biomasa al CO2 elevado de ambos grupos funcionales. La biomasa y su respuesta al CO2 elevado, se relacionaron positivamente con la tasa de mineralización neta de N: a lo largo de los años, la biomasa en ambos grupos funcionales aumentó con la mineralización neta de N, y más aún en CO2 elevado que en CO2 ambiental, y más en C4 que en C3. Así pues, dado que la biomasa está positivamente relacionada con la mineralización neta de N, y que la respuesta de mineralización neta de N frente al CO2 elevado fue cada vez más positiva con el tiempo en las parcelas de hierba C4 y cada vez más negativa en las parcelas de hierba C3, la biogeoquímica del N del suelo cambiante explica, en parte, las respuestas cambiantes de la biomasa a CO2 elevado.
Estos efectos se pueden ilustrar por la relación lineal positiva significativa entre el aumento de CO2 de la biomasa y el aumento de CO2 de la mineralización neta de N, durante los cuatro períodos de 5 años del estudio. Así, tal y como puede observarse en la siguiente figura, en períodos en que las tasas de mineralización neta de N fueron más altas bajo condiciones de CO2 elevado que bajo CO2 ambiental, la biomasa tendió a ser también mayor. Estos resultados, son consistentes con los resultados anteriores que muestran que la respuesta a CO2 elevado en este ecosistema, depende en parte del suministro de N, de modo que una mayor disponibilidad de N tiende a promover una mayor respuesta al CO2 elevado.
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En general, 20 años de observaciones en este experimento, sugieren que las respuestas direccionales opuestas de la mineralización neta de N frente a CO2 elevado a lo largo del tiempo en parcelas de hierba C3 versus C4, pueden haber contribuido a la reversión de las respuestas de biomasa de las plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado con el tiempo. Sin embargo, por qué estas respuestas de ciclismo del N del suelo se desarrollaron de esta manera, sigue siendo una pregunta abierta.
Finalmente, los modelos que simulan futuras respuestas del ciclo del carbono en las escalas de ecosistemas, regionales y globales, suponen diferentes sensibilidades de las especies de plantas C3 vs C4 frente al CO2 elevado, en función de las diferencias en su fisiología fotosintética. Si bien esos supuestos tienen un gran impacto en la dinámica de la vegetación en diferentes escenarios climáticos y de CO2, no coinciden bien con los resultados dinámicos de este estudio a largo plazo. Así, los resultados de éste, sirven como un recordatorio de que incluso las respuestas de los ecosistemas a corto plazo mejor pronosticadas al cambio global, pueden dar sorpresas a medio (décadas) y a largo plazo (siglos), ya que las respuestas e interacciones complejas pueden ocurrir con el tiempo. Determinar si las respuestas a medio y largo plazo demostradas aquí son ampliamente predecibles, representa un desafío importante no cumplido para los estudios experimentales y de observación.
Fuente de este artículo
Este artículo fue publicado originalmente en la revista “Science”, bajo la referencia: Reich, P. B., Hobbie, S. E., Lee, T. D., Pastore, M. A. (2018). “Unexpected reversal of C3 versus C4 grass response to elevated CO2 during a 20-year field experiment”. Science Vol. 360, Issue 6386, pp. 317-320 DOI: 10.1126/science.aas9313; ; el cual está disponible con acceso libre en la propia web de Science.
